Noticias

Nov 25, 2023

Variación ontogenética en el cráneo de Stenopterygius quadriscissus con énfasis en el desarrollo prenatal

Informes científicos volumen 12,

Scientific Reports volumen 12, Número de artículo: 1707 (2022) Citar este artículo

3220 Accesos

3 citas

19 Altmetric

Detalles de métricas

La disponibilidad de un gran tamaño de muestra de una variedad de etapas ontogenéticas hace que Stenopterygius quadriscissus sea un buen modelo para estudiar la variación ontogenética en un saurópsido fósil. Examinamos cualitativamente los cambios ontogenéticos pre y posnatales en el cráneo de S. quadriscissus. La secuencia de osificación prenatal es similar a la de otros diápsidos, exhibiendo una osificación condrocraneal tardía en comparación con el dermatocráneo. En el dermatocráneo, el área circunorbitaria se osifica más temprano en el desarrollo en relación con otros elementos, especialmente los del techo del cráneo, donde la osificación es comparativamente más débil en las etapas prenatales. Perinatalmente, todos los elementos craneales están osificados y muchas articulaciones en bufanda y escalonadas ya están cerradas. Proponemos cuatro etapas prenatales y tres posnatales en S. quadriscissus sobre la base de la osificación relativa, el tamaño y los caracteres craneales cualitativos pertenecientes a la yugal, parietal, frontal, pterigoideo y surangular. Estos proporcionarán una base para determinar las etapas ontogenéticas en otros ictiosaurios. Además, nuestras observaciones posnatales ayudan a refinar los caracteres ontogenéticos para los estudios filogenéticos. Por último, observamos que las suturas antiméricas de la línea media del techo del cráneo están abiertas perinatalmente y que la fusión de la línea media solo aparece en la etapa adulta. Nuestra hipótesis es que la conexión suelta de la línea media funciona como una fontanela, lo que limita el daño potencial durante el parto.

La ontogenia es un factor importante que controla la osificación y la morfología. En los diápsidos extintos, el pequeño número de especímenes en la mayoría de los taxones dificulta la evaluación de la variación ontogenética. Sin embargo, la evaluación ontogenética es necesaria para comprender la paleobiología y refinar los caracteres filogenéticos. Unas pocas especies conservan una amplia gama de etapas ontogenéticas, lo que las convierte en clave para estudiar la evolución del desarrollo en clados extintos. Uno de ellos es el ictiosaurio parvipelviano Stenopterygius quadriscissus. Como todos los ictiosaurios, S. quadriscissus es vivíparo y se han encontrado muchos individuos preñados de este taxón, lo que nos ha permitido estudiar su desarrollo prenatal. Los estudios han examinado la alometría ontogenética entre las principales regiones del cuerpo1 y la aparente reducción en la altura de la corona del diente sobre la ontogenia y el subsiguiente edentulismo funcional2, que se correlacionó con las diferencias tróficas entre juveniles y adultos3. Por último, la variación ontogenética en esta especie ha sido evaluada cualitativamente en la caja craneana y la extremidad, incluyendo la osificación y la integración4,5,6,7,8. Se observaron diferencias sustanciales en la extremidad anterior entre juveniles y adultos de S. quadriscissus en la forma de la superficie articular proximal del húmero, la textura de la superficie del húmero, la prevalencia de muescas de los elementos del borde de ataque de la extremidad y la cierre de sutura entre elementos individuales de las extremidades4. También se ha descrito un gradiente de osificación proximal-distal en la extremidad anterior y posterior, y una osificación temprana en los elementos de la cintura, con la osificación de ambas cinturas precediendo a las extremidades y la osificación de la cintura pectoral precediendo a la cintura pélvica6. En la caja craneana, se observaron cambios ontogenéticos notables en, por ejemplo, el tamaño y la forma de la clavija basioccipital, la morfología y el tamaño relativo del foramen para la arteria carótida interna en el parabasisphenoid y el ancho de la impresión de los canales semicirculares en el prootic5. En este estudio, agregamos al conocimiento actual de la variación ontogenética en S. quadriscissus al describir los cambios en la morfología del cráneo dérmico, el aparato articular e hioides. Además, proponemos 4 etapas ontogenéticas prenatales y 3 posnatales sobre la base de la osificación craneal. Comparamos las morfologías con las ontogenias de taxones relacionados y discutimos si los caracteres basados ​​en los elementos discutidos actualmente utilizados en los análisis filogenéticos son ontogenéticamente variables en S. quadriscissus. Esto mejora el conocimiento del desarrollo osteológico de Stenopterygius y refina nuestra comprensión de la variabilidad en los caracteres osteológicos utilizados en los análisis cladísticos de ictiosauromorfos. También proponemos una terminología para las etapas ontogenéticas en Neoichthyosauria tanto prenatal como posnatal basada en la variación ontogenética en el cráneo de S. quadriscissus.

Examinamos ~ 30 especímenes del género Stenopterygius de todas las etapas ontogenéticas posibles en el Staatliches Museum für Naturkunde Stuttgart (SMNS), así como material comparativo en el Urweltmuseum Hauff, Holzmaden (MHH). Todos los especímenes son de la Formación Posidonienschiefer del Jurásico Temprano. Casi toda la morfología discutida se basa en especímenes asignados a Stenopterygius quadriscissus siguiendo las métricas utilizadas por Ref.9. Por lo tanto, la mayor parte de la variación ontogenética discutida es intraespecífica. En los casos en que se anotan observaciones en especímenes de S. triscissus o material indeterminado de Stenopterygius, esto se indica claramente en el texto y las figuras. Dado que Stenopterygius no muestra líneas de crecimiento detenido (LAG), la histología no era una opción para subdividir las muestras en etapas ontogenéticas en función de las edades absolutas de las muestras10. Subdividimos las etapas posnatales juveniles y adultas según la longitud de la mandíbula inferior en la hembra grávida más pequeña11 y evaluamos cualitativamente las diferencias entre las muestras en la osificación según la textura de la superficie ósea (p. ej., rugosa/lisa), el nivel de fusión de las suturas y diferencias morfológicas. Las etapas embrionarias también se basan en el grado de osificación craneal relativa (discutido en detalle en los resultados y la comparación), principalmente cambios en la textura de la superficie y el contacto elemento a elemento. Debido al modo más común de preservación en la Formación Posidonienschiefer (especímenes montados en losa), los elementos generalmente solo eran visibles en una vista por espécimen, lo que a veces dificultaba la comparación de diferentes vistas de elementos sobre la ontogenia. Sin embargo, para la mayoría de los elementos, el tamaño de la muestra fue lo suficientemente alto como para capturar los cambios morfológicos más importantes. Utilizamos material desarticulado siempre que sea posible. Stenopterygius, como todos los demás miembros de Ichthyosauria, tiene muchas articulaciones en bufanda y escalonadas como suturas craneales (sensu12), especialmente en las regiones circunorbital y de la mejilla. Por lo tanto, solo observar especímenes articulados dificultaría nuestra evaluación de la variación en la mayoría de los elementos. Las fotografías se tomaron en condiciones estándar de luz interior. Utilizamos una macro-lente de 105 mm para fotografiar el material embrionario.

Recientemente, ha habido un intento de estandarizar la terminología ontogenética y las mejores prácticas con respecto a la evaluación del efecto ontogenético en reptiles extintos, enfatizando la necesidad de una terminología bien definida y ampliamente utilizada13. En este artículo, proponemos etapas ontogenéticas posnatales dentro de S. quadriscissus basadas no solo en la longitud mandibular sino también en la osificación y la morfología craneales. La justificación de estos grupos y la discusión de la morfología se darán en los resultados; sin embargo, proponemos tres etapas posnatales: posnatal 1, que son en general juveniles más pequeños (individuos únicos con longitud mandibular < 300 mm); postnatal 2, que son juveniles grandes y aquellos a veces denominados subadultos (longitud de la mandíbula 300–399 mm); e individuos sexualmente maduros, que incluyen todos los especímenes con una longitud mandibular mayor o igual a la hembra preñada más pequeña (400 mm). Para mayor claridad, ya usamos estos términos a lo largo de la descripción y los resultados.

La mayor parte del material prenatal de ictiosaurios se ha denominado genéricamente como 'embrionario' (usado para cumplir con la terminología de saurópsidos) o 'fetal' (usado para cumplir con la terminología vivípara, que se origina en la biología de los mamíferos)14,15,16,17. Los intentos de inferir la etapa de desarrollo de dos embriones asociados con especímenes de Ichthyosaurus somersetensis utilizaron las proporciones del tamaño orbital y la longitud del cráneo como indicador del tiempo de desarrollo y compararon estas medidas con las de los embriones de Alligator mississippiensis18. Con base en esta proporción, se consideró que los embriones se encontraban en una etapa comparable a las etapas 16 y 19/20, respectivamente, de A. mississippiensis18,19. Este enfoque asume una trayectoria alométrica similar en Alligator e Ichthyosaurus; sin embargo, los ictiosaurios retienen órbitas proporcionalmente más grandes en adultos20, lo que hace que este enfoque sea inapropiado y subestime la etapa ontogenética relativa. Usamos la osificación como una métrica comparativa más confiable.

En Alligator, la osificación craneal comienza alrededor de la etapa 1919,21. Aunque todavía débilmente osificados, los embriones de Ichthyosaurus18 tienen claramente un mayor grado de osificación en la región circunorbitaria que el estadio 19 Alligator, lo que sugiere una etapa posterior. Todos los embriones estudiados de S. quadriscissus tienen el mismo o un mayor nivel de osificación que el espécimen estudiado de Ichthyosaurus somersetensis. Las diferencias en la osificación entre los especímenes embrionarios de S. quadriscissus estudiados nos permiten reconocer cuatro etapas potenciales de desarrollo embrionario, definidas en función del grado de osificación craneal (Fig. 1). La etapa más temprana está representada por tres embriones asociados con SMNS 10460 (dos de los cuales se conservan lo suficientemente bien como para evaluar la osificación). La segunda etapa está representada por dos (o posiblemente solo uno) embriones asociados con SMNS 50963. Estas "etapas" de desarrollo tempranas se formularon previamente como hipótesis en función de los elementos de la faja6 y el tamaño22. La tercera etapa está representada por elementos embrionarios aislados asociados con SMNS 80234. En este espécimen, existen diferencias de osificación entre elementos embrionarios asociados con la misma hembra, como se señaló anteriormente en la caja del cerebro5. Por lo tanto, dividimos la etapa 3 en "a" y "b". La última etapa reconocida es la etapa perinatal (etapa 4), representada por varios embriones asociados con diferentes especímenes (entre los que destacan: SMNS 54064, SMNS 54062, SMNS 16811, SMNS 81961, SMNS 52036 y SMNS 6293). Las etapas de desarrollo que reconocemos en este documento se basan únicamente en la osificación craneal. Las etapas reconocidas se definen solo entre sí y, por lo tanto, no dan fe del momento preciso del desarrollo y no pueden correlacionarse directamente con otros sistemas de estadificación basados ​​​​en la osificación de sauropsid en la actualidad. Los centros de osificación se identificaron en base a un patrón de fibras óseas que irradian hacia afuera desde un solo punto en las etapas prenatales.

Etapas prenatales propuestas y etapa de desarrollo posnatal más temprana de Stenopterygius quadriscissus sobre la base de la osificación craneal de elementos únicos y cierre de sutura. El estadio 3 se subdivide en 3a y 3b sobre la base de la osificación de elementos aislados y solo representados por material desarticulado. Etapa 1, SMNS 10460; Etapa 2, SMNS 50963; Etapa 4, SMNS 54064; Postnatal 1, SMNS 12821. an angular, ar articular, dentaria, fr frontal, fr-oli hendidura del lóbulo olfatorio frontal, ju yugal, la lagrimal, mx maxilar, na nasal, nac cápsula nasal, pa parietal, pa-opi óptica parietal sangría del lóbulo, pmx premaxilar, po postorbital, pof postfrontal, prf prefrontal, qj quadratojugal, qu quadrate, placa esclerótica scl, sp splenial, sq squamosal, st supratemporal, su surangular, vo vomer. Barra de escala (todas las partes) = 50 mm.

Los resultados se subdividen en dos partes. En la primera sección, describimos las diferentes etapas prenatales y sus diferencias ontogenéticas relativas. En la segunda sección, describimos los cambios ontogenéticos relevantes a lo largo de la ontogenia pre y posnatal de cada elemento por separado. Los resultados están organizados de esta manera para mostrar las diferentes etapas ontogenéticas prenatales específicamente y los cambios ontogenéticos filogenéticamente relevantes por elemento. Por último, resumimos la variación ontogenética principal y filogenéticamente relevante.

La osificación global en esta etapa es muy pobre (Fig. 1). Los elementos rostrales son visibles pero débilmente osificados; más fuertemente en el área posterior de la nasal. El frontal y el parietal están presentes, pero en gran parte no osificados. Los elementos mejor osificados son los elementos circunorbitarios: yugal, postorbitario, postfrontal y prefrontal que, aunque relativamente bien osificados, mantienen suturas en bufanda y escalonadas ampliamente abiertas. La parte posterior de la nasal también está bien osificada. El postorbital es relativamente grande. El postfrontal está bien osificado pero carece de su expansión anterior distintiva que contiene la faceta frontal. La porción circunorbitaria del prefrontal también está mejor osificada que el resto del elemento. El lagrimal parece menos osificado que los otros elementos circunorbitarios. El supratemporal está relativamente bien osificado, mostrando claros ramos medial y lateral. El escamoso y el cuadratoyugal están presentes pero no comparten el mismo grado de osificación que el supratemporal. Es probable que algunos elementos palatinos (posiblemente el vómer) hayan comenzado a osificarse. Los elementos mandibulares que son visibles en vista lateral están presentes pero no bien osificados. No hay indicación de un articular (aunque este elemento es fácilmente ocultado por otros). Del mismo modo, no hay indicios de elementos de la caja del cerebro osificados, excepto el parabasisphenoid (Figura complementaria 1 y discusión adjunta S1). Las placas escleróticas son tan grandes o más grandes que la mayoría de los elementos craneales osificados y están muy bien osificados. El diámetro orbital es igual a la longitud de la tribuna.

El estado general de osificación en la etapa 2 es ligeramente superior al de la etapa 1. Los elementos circunorbitarios siguen siendo los elementos osificados más destacados. El postorbital permanece relativamente grande, pero es muy curvo y no tiene facetas aparentes. La expansión anterior del posfrontal está presente, aunque sigue siendo relativamente pequeña. La nasal está mejor osificada que en la etapa 1, especialmente las áreas rostral e interna. El lagrimal permanece poco osificado. El yugal está oculto por las placas escleróticas en el espécimen examinado, pero está claramente osificado, provocando la deformación de los bordes ventrales de las placas escleróticas. El escamoso y probablemente el cuadratoyugal están en articulación ventral al supratemporal. El parietal y el frontal permanecen relativamente débilmente osificados. Sin embargo, las porciones posteriores de los parietales aparentemente han comenzado a osificarse. Los elementos palatinos son visibles en la órbita de la muestra examinada, probablemente las ramas palatinas de los pterigoideos y/o el proceso cultriforme de la parabasisfenoides. Los elementos rostrales están mejor osificados que en la etapa 1 y la tribuna se ha alargado en relación con el diámetro de la órbita. Los dientes han comenzado la mineralización. Al igual que con los elementos del maxilar superior, los elementos mandibulares están mejor osificados que en la etapa 1. Hay una sutura clara visible entre el surangular y el angular posterior. El articular no se observa, pero posiblemente esté oculto en el espécimen examinado. Las placas escleróticas siguen siendo los elementos osificados más prominentes y son muy grandes en comparación con otros elementos craneales.

Todos los elementos craneales están bien osificados. Debido a la naturaleza desarticulada del espécimen que representa esta etapa, es difícil compararlo directamente con el material articulado. Sin embargo, esta etapa es intermedia entre las etapas 2 y 4 (cerca del nacimiento), según el grado de osificación en ciertos elementos (p. ej., parietal, supratemporal y basiesfenoides). Anteriormente se ha señalado que este espécimen probablemente consta de dos etapas de osificación diferentes basadas en elementos de la caja cerebral5; el mismo fenómeno afecta a los parietales (Fig. 5A,B). Sin embargo, la mayoría de los demás elementos craneales no muestran variación en la osificación. Los elementos rostrales, mandibulares y circunorbitarios tienen el mayor grado de osificación, mientras que los elementos del paladar, el techo del cráneo y la caja craneana están menos osificados. En esta etapa ha comenzado la osificación de todos los elementos de la caja cerebral hasta el punto en que los elementos individuales pueden reconocerse en material desarticulado5. Un elemento tentativamente identificado como articular (Fig. 10A complementaria) aún se encuentra en las primeras etapas de osificación. La morfología de los elementos del techo del cráneo, el área circunorbitaria, la mandíbula y la tribuna se asemejan a las etapas posnatales.

El grado de osificación es mayor que en el estadio 3 y todos los elementos muestran su articulación posnatal (fig. 1) y la mayoría su morfología posnatal. La órbita sigue siendo relativamente grande en comparación con la etapa de madurez sexual, pero la tribuna se ha alargado en relación con la órbita en comparación con las etapas anteriores. Las numerosas articulaciones en bufanda y escalonadas en la mejilla y las áreas circunorbitales del cráneo se han cerrado, pero con líneas de sutura claramente visibles. Las articulaciones a tope a lo largo de la línea media del cráneo permanecen abiertas.

El momento y la secuencia del inicio de la osificación no se pueden evaluar en nuestra muestra. Sin embargo, las tendencias generales son claras. Los huesos en el área circunorbitaria están por delante en términos de osificación a lo largo de las etapas 1 a 3, seguidos por el área de la mejilla y la porción dérmica de la mandíbula inferior (es decir, todos los elementos excepto el articular). Los elementos rostrales, con la excepción del maxilar, están débilmente osificados en relación con la región circunorbitaria en las etapas 1 y 2, pero aparentemente se han superado en la etapa 3. El techo del cráneo, especialmente el parietal y el frontal, van a la zaga de la mandíbula inferior circunorbitaria. y áreas rostrales en osificación hasta el estadio 4. La caja craneana, elementos palatinos y articulares solo se observan en los estadios 3 y 4. Esto no quiere decir que no puedan estar presentes en el estadio 1 y 2, ya que estos elementos se sitúan internamente. Sin embargo, el estado de osificación de estos elementos es bastante bajo en comparación con los elementos del techo del cráneo o circunorbitales en la etapa 3, y no muestran una morfología juvenil en la etapa perinatal, a diferencia de los elementos de la mandíbula inferior circunorbitaria, rostral y dérmica. Esto lleva a la deducción de que su osificación también va a la zaga de la de los elementos dermatocraneales no palatinos. La osificación condrocraneal tardía también se observa en reptiles existentes21,23,24,25,26,27,28. La secuencia de la osificación dermatocraneal es variable entre los taxones, pero el techo del cráneo a menudo va a la zaga de la mayoría de los otros elementos dermatocraneales en la osificación de los saurópsidos. Curiosamente, en al menos algunos anfibios existentes, no se registra osificación condrocraneal tardía, ni el frontoparietal muestra osificación tardía29,30. Por lo tanto, el desarrollo craneal de Stenopterygius quadriscissus parece ser consistente con otros diápsidos.

El premaxilar a menudo se conserva en vista lateral. El proceso subnarial generalmente contacta el lagrimal en una articulación a tope (excluyendo así el maxilar superior de la naris externa); sin embargo, el contacto entre el lagrimal y el premaxilar es variable en Stenopterygius31. El proceso supranarial se superpone al nasal presumiblemente en una articulación escalonada.

El premaxilar es ontogenéticamente conservador, como también se observa en Platypterygius australis32. La osificación ya está bastante avanzada en la etapa embrionaria 3 (Fig. 2A complementaria). En vista lateral, la fosa premaxilar posiblemente esté presente en la etapa embrionaria 2 y aparente en la etapa embrionaria 4, los procesos supra y subnarial también se asemejan a la morfología sexualmente madura (Fig. 2D-G complementaria). En una vista ventral, las paredes del surco alveolar están más débilmente desarrolladas y el surco parece más ancho que en la etapa de madurez sexual (Fig. 2A-C complementaria). Las ramas maxilar y vomerina son distintas en todas las etapas, ya que la rama maxilar está ligeramente desplazada, mientras que la rama vomerina se dirige en línea con la parte anterior del premaxilar. Sin embargo, a menudo aparecen separados del resto del elemento en la etapa embrionaria 3, probablemente debido al hecho de que la sección media está menos osificada que los márgenes en esta vista (Fig. 2A complementaria).

La nasal tiene dos pestañas anchas en la parte posterior, visibles en una vista lateral o dorsal y separadas por una cresta dorsal convexa lateral a la excavatio internasalis (Figura complementaria 3E).

La nasal es ontogenéticamente conservadora. Está bien osificado en el estadio embrionario 3, pero menos que los elementos del maxilar inferior dermatocraneal. Hay un centro de osificación claro dorsal a la rama lateral (suplementario Fig. 3A, F). En el estadio embrionario 3, la rama lateral es más prominente, mientras que el reborde medial es relativamente más pequeño (Fig. 3D complementaria). En la etapa embrionaria 4, ambas bridas se desarrollan de manera similar (Fig. 3B complementaria). En ambas etapas no hay engrosamiento de la cresta convexa que separa los rebordes lateral y dorsal. Fue difícil evaluar la variación ontogenética en la excavatio internasalis debido a la compresión tafonómica. Como la morfología no cambia mucho entre las etapas posnatales, asumimos que al menos estaba presente la excavatio internasalis. La nasal posteromedial tiene una faceta distinta en su superficie ventral en la etapa embrionaria 3 para el contacto con la frontal (Fig. 3A complementaria). Todas las demás nasales están expuestas en vista dorsal o bien suturadas al frontal, lo que dificulta la evaluación del desarrollo de esta faceta. Desde la etapa prenatal 4 en adelante, la nasal muestra una depresión central prominente justo por delante de la naris externa, que interpretamos como la acomodación de la cápsula nasal (Fig. 3A-C complementaria). También visible en el lado ventral de la nasal embrionaria en etapa 4 hay una placa alargada anteroposteriormente que sobresale ventralmente del área de la cápsula nasal que representa el proceso vomerino en desarrollo. Prácticamente no hay más diferencia que el tamaño entre las etapas posnatal 2 y sexualmente maduras en vista dorsal y lateral (Fig. 3C, E, G complementarias).

El maxilar está superpuesto por el lagrimal, el yugal y el premaxilar; medialmente contacta con el palatino. La superficie ventral del maxilar forma el surco alveolar y es dentígera.

En el estadio embrionario 3 y, en menor grado, en los estadios perinatal y posnatal 1, el margen posterior del maxilar se divide en dos ramas distintas, que desaparecen o se fusionan en el elemento en el estadio sexualmente maduro o posnatal 2 (consulte la Fig. 4A–D). El dorsomedial y más alargado de los dos es probablemente la rama que lleva la faceta yugal. Esta faceta es claramente visible en la etapa de madurez sexual como un surco y probablemente también esté presente en etapas ontogenéticas anteriores. El lado ventrolateral de las dos ramas es el borde ventral de la rama/faceta yugal o la extensión posterior de la fila de dientes. En el estadio embrionario 3, se observó una segunda rama dirigida anteriormente. Esta es posiblemente la pared medial del maxilar, que contacta con el palatino. Es difícil determinar su verdadera identidad ya que los maxilares se conservan con mayor frecuencia en vista lateral y en articulación.

El margen posterolateral del lagrimal es más grueso que el borde anterolateral y contribuye al borde orbitario anterior. Medialmente, el lagrimal tiene una depresión distinta (Fig. 2I-K), que es más evidente en las regiones dorsal y central. Esta depresión posiblemente albergaba (la parte posterior de) las glándulas de sal33,34. El lagrimal se articula con el prefrontal, el maxilar y el yugal a través de las articulaciones en bufanda y el premaxilar y el nasal en las articulaciones a tope. Los dos últimos contactos no son visibles en todos los especímenes articulados debido a la distorsión tafonómica y la variabilidad intraespecífica.

Jugales en vista lateral (A–D) y lagrimales en vista lateral (E–H) y vista medial (I–L) de especímenes seleccionados de Stenopterygius. Dibujos interpretativos señalados por un apóstrofo con su letra correspondiente. (A) embrión en etapa 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (B) posnatal 1 SMNS 81806 Stenopterygius sp. (C) posnatal 2 S. quadriscissus SMNS 81958; (D) S. quadriscissus SMNS 80234 sexualmente maduro (E) embrión en etapa 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (F) postnatal 1 S. quadriscissus SMNS 51139; (G) S. triscissus sexualmente maduro SMNS 96899; (H) S. quadriscissus SMNS 51948 sexualmente maduro (I) embrión en etapa 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (J) posnatal 2 S. quadriscissus SMNS 51551; (K) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 50376; (L) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 81961. co centro de osificación, depresión medial lagrimal lad, faceta lagrimal laf, protuberancia posterior pb, faceta postorbitaria pof. Barra de escala: (A–L) = 20 mm.

El lagrimal está bien osificado en el estadio embrionario 3, con un centro de osificación en posición central (fig. 2E-I). Desde la etapa 3 en adelante, está presente una cresta distinta en el lado lateral del elemento que indica la parte más anterior del área circunorbitaria (Fig. 2E-H). Esta cresta todavía es pronunciada en la etapa posnatal 1, pero es menos pronunciada en especímenes sexualmente maduros (Fig. 2F-H). El proceso dorsal, que se interdigita con el prefrontal, se ensancha sobre la ontogenia, dando al lagrimal una morfología más robusta en la etapa adulta. La articulación con el prefrontal, por lo tanto, también se amplía sobre la ontogenia. La superficie lateroventral del lagrimal, que alberga las facetas maxilar y yugal, es recta en las fases embrionaria y juvenil (aparte de un embrión en estadio 4 de S. quadriscissus: MHH 1981/33, no representado). Sin embargo, en la etapa de madurez sexual, la superficie suele ser irregular; el caso más extremo es S. triscissus SMNS 96899 (Fig. 2G). Sin embargo, no hay evidencia de variación interespecífica en esta morfología. La superficie medial del lagrimal está menos osificada que la superficie lateral en el estadio embrionario 3 (Fig. 2E-I). La depresión medial solo es evidente en las etapas postnatal 2 y sexualmente madura, aunque su presencia no puede evaluarse en la etapa postnatal 1. Los bordes distintivos del borde orbitario y las fosas nasales externas son evidentes en la vista lateral en todas las etapas. En la etapa de madurez sexual, estos bordes también son visibles en la vista medial, aparentemente proyectándose más medialmente sobre la ontogenia y, por lo tanto, engrosando los bordes de la depresión medial (Fig. 2L).

El yugal está bien osificado en el estadio embrionario 3. Se curva parabólicamente en los estadios embrionario y postnatal 1, pero la porción más anterior se endereza gradualmente durante la ontogenia, adquiriendo una forma más angular en el estadio de madurez sexual (Fig. 2A-D). Hay una protuberancia en el extremo posterior del elemento ventral a la faceta postorbital. El bulto emerge en una posición más dorsal en el yugal en el estadio embrionario 3, pero se desplaza gradualmente ventralmente durante la ontogenia a medida que el yugal se vuelve más angular (Fig. 2A-D). La faceta posorbitaria es claramente visible en todas las etapas ontogenéticas, mientras que la faceta maxilar es evidente por primera vez desde la etapa posnatal 1 en adelante (Fig. 2B-D). La faceta lagrimal se alarga en relación con todo el yugal sobre la ontogenia y su surco se profundiza.

El prefrontal se articula en bufanda o escalonamiento con el lagrimal, nasal, posfrontal y frontal.

El prefrontal está bien osificado al principio de la ontogenia. En los embriones de la etapa 3 en adelante, se vuelve progresivamente más cuadrangular en su forma general. El techo orbitario es muy prominente y está mejor osificado que el resto del elemento en los estadios embrionarios 3 y 4, pero pierde prominencia en relación con la faceta posfrontal y el margen medial durante la ontogenia. La faceta nasal no es visible en los elementos embrionarios aislados del estadio 3; sin embargo, esto puede ser un artefacto de conservación. La faceta nasal tiene una textura menos fuerte que las facetas lagrimal y posfrontal desde la etapa 4 en adelante, lo que indica diferencias en la morfología de la sutura (Fig. 5A-E complementaria).

El postorbitario se articula en bufanda o escalonadas con el yugal, cuadratoyugal, escamoso y postfrontal.

El postorbitario está bien osificado en el estadio embrionario 1 (Fig. 1). El área circunorbitaria está presente en todas las etapas ontogenéticas observadas, pero es más prominente en las últimas etapas. La forma de los cambios posorbitales a lo largo de la ontogenia de más recta a ligeramente más curva, con las facetas escamosa y posfrontal desplazándose dorsalmente hacia su punto más dorsal. La porción ventral del postorbitario, que contiene las facetas yugal y cuadratoyugal, se ensancha anteroposteriormente sobre la ontogenia (Fig. 6A-D complementaria).

Posteriormente, el posfrontal forma una sutura superpuesta compleja con el supratemporal lateral y se superpone parcialmente al posorbitario; anterolateralmente y también medialmente se superpone al prefrontal.

El posfrontal ya está bien osificado en el estadio embrionario 1 (Fig. 1), siendo las mejores áreas osificadas en vista dorsal el reborde supraorbitario y el borde medial que forman la porción lateral de la fenestra temporal superior (UTF) (Fig. 1). La placa medial, que contiene el contacto prefrontal, está menos osificada. Esto persiste en la etapa embrionaria 3 (Fig. 6E, H complementaria). En la vista ventral, la faceta supratemporal ya es visible en el estadio embrionario 3, pero la faceta frontal solo se puede distinguir a partir del estadio embrionario 4 en adelante (Fig. 6E-G complementaria). La forma y las proporciones del posfrontal siguen siendo similares a lo largo de la ontogenia, aunque el reborde supraorbitario es menos visible en la vista dorsal en las etapas posnatal 2 y de madurez sexual que en la etapa embrionaria 3 (Fig. 6H-J complementaria). Esto se debe a diferencias de osificación, más que a cambios en la contribución relativa al techo orbital.

El quadratoyugal tiene distintas facetas laterales para la articulación con el postorbitario y el escamoso, y a menudo está oscurecido en especímenes articulados. En la superficie medial, una faceta articular en forma de cavidad para el cuadrado es visible posteroventralmente.

El quadratoyugal sufre un cambio de forma desde la etapa embrionaria 3 en adelante. En el estadio embrionario 3, es triangular en vista lateral y medial, y el proceso cuadrado y la faceta cuadrada ya son evidentes y esta región es la parte mejor osificada del elemento. El centro de osificación del cuadratoyugal está situado alrededor de la faceta cuadrada (Fig. 7A,E complementaria). Las porciones laterales que forman las facetas posorbitaria y escamosa aún no diferenciadas están menos osificadas. No se encontraron quadratoyugales aislados en embriones en etapa 4. Desde la etapa posnatal 1 en adelante, el cuadratoyugal adquiere una forma más cuadrangular. Es muy delgado en las etapas postnatales 1 y 2, pero se vuelve más robusto en individuos sexualmente maduros (Fig. 7A-D complementaria). La faceta postorbital tiene un borde y una textura distintivos en la etapa posnatal 2, pero estos son menos claros en los especímenes sexualmente maduros (aunque esto puede atribuirse en parte a la variación interespecífica: el espécimen sexualmente maduro se refiere a S. triscissus). La faceta escamosa es delgada y lisa en todas las etapas posnatales. Las extensiones anteroventral y posterodorsal del quadratoyugal se vuelven proporcionalmente más pequeñas en relación con el resto del elemento durante la ontogenia. Esto se ve mejor en la vista medial, aunque el reborde anteroventral está parcialmente roto en las muestras SMNS 50376 y SMNS 50815 (Fig. 7D,G complementaria). En cuadratoyugales de especímenes posnatales conservados en vista medial, el margen dorsal muestra dos protuberancias distintas, que no son tan evidentes en la vista lateral (compárese con la Fig. 7C-D, F-H complementaria). La muesca entre las protuberancias corresponde a la ubicación de la faceta escamosa lateral. Es posible que esta área esté menos osificada y se colapse más fácilmente que el hueso circundante, especialmente cuando se expone en la vista medial. La preparación agresiva exageraría esta morfología aparente, que es sin duda el caso de SMNS 50376 (Fig. 7G complementaria). Hay poca variación ontogenética cualitativa en la morfología posnatal de la superficie medial del cuadratoyugal; El espécimen postnatal 1 SMNS 51959 y el espécimen sexualmente maduro SMNS 50376 tienen morfologías similares (Fig. 7F-G complementaria). Sin embargo, existe una gran diferencia en el ancho entre los especímenes sexualmente maduros SMNS 50376 y SMNS 80234, lo que sugiere una fuente de variación inexplicable (Fig. 7G-H complementaria).

El escamoso cubre parcialmente el cuadratoyugal y el postorbitario. Se observa desde al menos el estadio 2 en adelante y ya está bien osificado en el estadio embrionario 3 (Fig. 3A). El centro de osificación se encuentra posteromedialmente, a lo largo del borde que forma el agujero cuadrado (como se ve en una vista lateral) (Fig. 3A). La forma del escamoso es relativamente conservadora, permaneciendo triangular con proporciones relativamente similares sobre la ontogenia. Sin embargo, el ángulo entre el margen dorsal y posterior disminuye desde un ángulo más ancho y obtuso en embriones y juveniles hasta un ángulo recto en la etapa de madurez sexual (Fig. 3A-D).

¿escamosales en medial? Vistas (A) y lateral (B-D) y supratemporales en vista posterodorsal (E-H) de especímenes seleccionados de Stenopterygius. Dibujos interpretativos señalados por un apóstrofo con su letra correspondiente. (A) embrión en etapa 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (B) posnatal 1 S. quadriscissus SMNS 51139; (C) postnatal 2 S. quadriscissus SMNS 50003; (D) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 81961; (E) embrión en estadio 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (F) embrión en etapa 4 S. quadriscissus SMNS 54062; (G) postnatal 1 S. quadriscissus SMNS 82046; (H) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 51554. co centro de osificación, paf faceta parietal, pb protuberancia posterior, pff faceta posfrontal, quf faceta cuadrada. Barra de escala: (A–H) = 10 mm.

El supratemporal es tripartito en vista dorsolateral (Fig. 3E-H). Consta de una rama anterior, medial y ventral; este último contiene la faceta cuadrada.

El supratemporal se observa en todas las etapas y ya está relativamente bien osificado en la etapa embrionaria 3, pero se observa una osificación mucho mejor perinatalmente (Fig. 3E, F). Se osifica desde una posición posterodorsal central y se ensancha sobre la ontogenia. Este centro de osificación central continúa como una protuberancia posterior en el estadio embrionario 4 y especímenes posnatales. Las áreas facetarias se vuelven menos prominentes desde la etapa embrionaria 3 hasta la etapa de madurez sexual y tanto la rama anterior como la medial se engrosan dorsoventralmente. Debido a la preservación, es difícil evaluar si hay un cambio en la rama medial o en la extensión ventral de la rama ventral.

El frontal está ampliamente superpuesto por el parietal, prefrontal y nasal, lo que limita la superficie expuesta cuando está en articulación.

Se identificaron frontales embrionarios aislados en las etapas 3 y 4, con el frontal de la etapa 3 conservado en vista ventral y el frontal de la etapa 4 en vista dorsal (Fig. 4A, B). El frontal ya está relativamente bien osificado en la etapa 3, especialmente el borde medial. Su centro de osificación está directamente encima del lóbulo olfativo (Fig. 4A,B). En el estadio embrionario 4, el borde medial es más recto que en el estadio 3 (Fig. 4A,B). La faceta del parietal superpuesto es poco visible (Fig. 4B). Aunque el borde medial del frontal está bien osificado perinatalmente, la sutura interfrontal está menos osificada que las suturas frontal-nasal o frontal-parietal (Fig. 5I). En ambos estadios embrionarios se observó una depresión que albergaba el lóbulo olfativo (Fig. 4A, Fig. 5I). En la etapa posnatal 1, comienza a formarse un proceso medial justo por delante del borde anterior del agujero parietal. Este proceso aumenta de tamaño durante la ontogenia (Fig. 4C-E) y forma una sutura interdigitada con el frontal contralateral. Las facetas de la superposición nasal, prefrontal y parietal se vuelven claras en la etapa posnatal 1 (Fig. 4C). Entre las etapas posnatal 1 y de madurez sexual hay un cambio de forma aparente en las facetas de más cuadrangulares y alargadas a más redondas y anchas (Fig. 4C,D). Es posible que el cambio de forma rastree diferencias menores de posicionamiento de los huesos sobre la ontogenia, pero esto es equívoco dado el pequeño tamaño de la muestra.

Frontales de especímenes seleccionados de Stenopterygius en vista ventral (A) y dorsal (B-E). Dibujos interpretativos señalados por un apóstrofo con su letra correspondiente. (A) embrión en etapa 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (B) embrión en etapa 4 S. quadriscissus SMNS 81961; (C) postnatal 1 S. quadriscissus SMNS 82046; (D) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 80234; (E) postnatal 2 S. quadriscissus SMNS 54026. co centro de osificación, faceta nasal naf, indentación del lóbulo olfatorio oli, faceta parietal paf, foramen parietal pf, proceso ppf anterior al agujero parietal, faceta prefrontal prff. Barra de escala: (A–E) = 10 mm.

Parietales de especímenes seleccionados de Stenopterygius en vista dorsal (A–F) y ventral (G–I). Dibujos interpretativos señalados por un apóstrofo con su letra correspondiente. (A) embrión en etapa 3a S. quadriscissus SMNS 80234; (B) embrión en estadio 3b S. quadriscissus SMNS 80234; (C) embrión en estadio 4 S. quadriscissus SMNS 54062; (D) posnatal 1 Stenopterygius sp. SMNS 51140; (E) posnatal 2 S. quadriscissus SMNS 54026; (F) Stenopterygius sp. sexualmente maduro. SMNS 51843; (G) posnatal \alpha 2 S. quadriscissus 50183; (H) posnatal 2 S. quadriscissus SMNS 51551; (I) etapa 4 embrión S. quadriscissus SMNS 54064. co centro de osificación, dtp proceso triangular dorsal, eed depresión extraencefálica, epif faceta epipterigoide, f frontal, frr rama frontal, n nasal, hendidura olfatoria oli, hendidura del lóbulo óptico opi , p parietal, pf foramen parietal, ramus postfrontal poff, plataforma parietal pps, faceta supratemporal stf. Barra de escala: (A–I) = 10 mm.

El parietal se superpone al frontal anteriormente. La superficie dorsal del proceso supratemporal del parietal tiene una faceta para la articulación con el supratemporal. En la superficie ventral, se encuentran muescas que acomodaron el lóbulo óptico y muescas extraencefálicas.

Existen diferencias en la osificación del parietal entre los embriones en etapa 3 asociados con SMNS 80234 (Fig. 5A, B), como se señaló anteriormente para los elementos de la caja del cerebro5. La textura de la superficie dorsal del parietal es más rugosa y el borde medial está formado por espículas óseas en el estadio 3a, mientras que en el estadio 3b es liso. Asimismo, en la etapa 3a el margen posteromedial se continúa con el proceso supratemporal, mientras que en la 3b está orientado mediolateralmente y desplazado del proceso supratemporal, un estado que persiste en las etapas posnatales. El centro de osificación se localiza dorsal a los lóbulos ópticos como en otros diápsidos35. La radiación de las fibras óseas de este centro persiste en la etapa posnatal 1, pero se vuelve menos prominente en la etapa posnatal 2 y ya no es visible en individuos sexualmente maduros. Dorsalmente, una plataforma triangular distinta está presente anterior al centro de osificación en la etapa embrionaria 4 y la etapa posnatal 1 (Fig. 5C, D). Dos crestas elevadas que delimitan esta plataforma se originan en el centro de osificación. Estas crestas pierden prominencia hacia la etapa de madurez sexual a medida que la superficie dorsal del parietal se vuelve más redondeada medio-lateralmente.

Existe una clara diferencia en la osificación general entre los embriones en etapa 3b y etapa 4 (Fig. 5B, C). Los embriones en etapa 4 muestran un nivel de osificación similar al de la etapa posnatal 1. La plataforma parietal posterior está ausente en todas las etapas embrionarias y está subdesarrollada o ausente en la etapa posnatal 1; la plataforma está presente en la etapa posnatal 2 y en los especímenes sexualmente maduros. En este último, la plataforma a menudo se delinea anteriormente en su margen dorsal del resto del parietal (Fig. 5A-F). Aunque el parietal está bien osificado perinatalmente, la sutura interparietal no está bien desarrollada (Fig. 5C,I). En muchos especímenes de etapa posnatal 1 y 2, la sutura interparietal también está subdesarrollada, mientras que en individuos sexualmente maduros, los parietales aislados son raros. Además, el borde medial del parietal sufre varios cambios de forma ontogenéticos. Es anteroposteriormente recto en las etapas embrionarias 3b y 4 (Fig. 5B,C), pero se vuelve más redondeado después del nacimiento (Fig. 5D,E,G,H). En la etapa de madurez sexual, solo el borde anteromedial permanece redondeado, mientras que el borde posteromedial, probablemente la ubicación de la porción suturada más apretada de la sutura interparietal, vuelve a ser recto (Fig. 5F). La faceta relativamente pequeña del posfrontal es más evidente en las etapas sexualmente maduras y posiblemente posnatales que en las etapas anteriores. El margen lateral del parietal, que forma el lado medial de la fenestra temporal superior, está más curvado en la etapa de madurez sexual que en todas las demás etapas, lo que indica que la UTF puede volverse más ancha durante la ontogenia.

¿Dos parietales de posnatal 2? los especímenes, así como un embrión en etapa 4 de S. quadriscissus, se conservaron en vista ventral (Fig. 5G-I). Los tres muestran una hendidura circular central ventral al centro de osificación y los juveniles muestran una hendidura semilunar anterolateral menos pronunciada, posterolateral al foramen parietal. Estos albergaban el lóbulo óptico y una depresión extraencefálica, respectivamente, como en Hauffiopteryx typicus, Ichthyosaurus communis, Nannopterygius enthekiodon y Platypterygius australis36,37,38,39.

En vista dorsal, hay un proceso triangular lateral al centro de osificación en etapas embrionarias y menos prominente en etapas posnatales. Esta es la faceta epipterigoide, probablemente un proceso dirigido ventralmente que se vuelve (parcialmente) visible dorsalmente después del aplanamiento. Se ha descrito una faceta epipterigoide en Ichthyosaurus communis, Undorosaurus gorodischensis, Ophthalmosaurus icenicus y Platypterygius australis37,38,40,41.

El vómer es un elemento alargado que se estrecha anteriormente. En vista medial, tiene un surco distintivo como faceta para la rama palatina anterolateral del pterigoideo. Anteroventral a este surco se encuentra una superficie plana: la faceta del vómer antimérico. Posterodorsalmente, hay una pequeña cresta en el margen posterior del surco pterigoideo. Tiene una textura más rugosa que el resto del vómer, que continúa posteroventralmente hacia la faceta palatina. Posteromedioventralmente hay un pequeño surco extra para el pterigoideo, como en Ophthalmosaurus icenicus41. Dorsal a este surco hay una superficie rugosa (Fig. 8H complementaria). El vómer suele estar oscurecido en muestras articuladas.

El pequeño tamaño de la muestra impide una evaluación detallada de la variación ontogenética en el vómer. En el estadio embrionario 3, el vómer está poco osificado. No hay facetas distintas visibles en esta etapa. El vómer se osifica a partir de un centro posteroventral, potencialmente cerca de la abertura nasal interna (Fig. 8E complementaria). En el estadio embrionario 4, está sustancialmente más osificado y la cresta y la superficie rugosa se vuelven claramente visibles. El grado de osificación es mayor anteriormente. Curiosamente, el grado de osificación es más bajo cerca del centro original de osificación, potencialmente relacionado con una mayor vascularización alrededor de las fosas nasales internas (Fig. 8G complementaria). En la etapa posnatal 1, las facetas pterigoideo anterior y vómer son visibles. Sin embargo, otras facetas son menos prominentes o prácticamente ausentes (probablemente en parte debido a la preparación) (Fig. 8F complementaria). Las crestas se inclinan con un ángulo amplio hacia la superficie rugosa posterior y el margen posterior en individuos sexualmente maduros; en embriones y etapa postnatal 1 esta pendiente se aproxima a un ángulo recto.

El palatino es un elemento ovalado en el lado lateral del paladar central. Tiene un proceso lateral y uno medial anteriormente, que contactan con el maxilar y el vómer, respectivamente. En dorsal? vista, una cresta distintiva corre a lo largo del borde lateral del palatino hacia el proceso maxilar (Fig. 8A-D complementaria). No pudimos identificar un palatino en ningún espécimen sexualmente maduro, ya que a menudo está oculto en el material articulado.

En el estadio embrionario 3, el palatino está poco osificado, pero ya están presentes los distintos procesos anteriores. Posteriormente, el palatino está bifurcado, lo que no ocurre en las etapas posnatales. El palatino tiene su centro de osificación en la parte posterior de la línea media, justo por delante de esta bifurcación posterior (Fig. 8A complementaria). La morfología parece relativamente conservada en las etapas posnatales.

La rama cuadrada trirradiada del pterigoideo sensu41 aparece plana en la vista ventral, con el reborde dorsal a veces invisible, mientras que en la vista dorsal se observa fácilmente su estructura trirradiada.

El pterigoideo está poco osificado en el estadio embrionario 3 y el margen anterior de la rama palatina está bifurcado (Fig. 6A,B). En el estadio embrionario 4, el pterigoideo está mejor osificado y el extremo anterior no está bifurcado (Fig. 6C), estado que persiste en los juveniles. Sin embargo, la bifurcación reaparece en el espécimen SMNS 80234 sexualmente maduro, ya que el proceso medial más grueso se encuentra separado del ala lateral (Fig. 6H). No estamos seguros de si esto representa una morfología normal dado el pequeño tamaño de la muestra. En las etapas embrionarias, la parte lateral de la rama palatina se desarrolla por separado de la faceta palatina, mientras que son continuos desde la etapa posnatal 1 en adelante (Fig. 6A-H). La rama cuadrada es trirradiada a lo largo de la ontogenia. El reborde dorsal es menos prominente que los rebordes medial y lateral antes de la etapa posnatal 2, pero todos los rebordes son de tamaño similar en individuos sexualmente maduros. Los rebordes lateral y medial aparecen planos y cuadrangulares en una vista ventral en el estadio embrionario 3, pero sobresalen en los estadios posnatales. El tamaño de la rama cuadrada en relación con la longitud del pterigoideo permanece relativamente constante durante la ontogenia, al igual que el grado de convexidad y la distancia relativa entre el borde de la rama cuadrada y el borde del reborde palatino. Esto sugiere que hay un cambio relativamente pequeño en la forma y el tamaño relativo de la fenestra subtemporal.

Pterigoideos de especímenes seleccionados de Stenopterygius en vista ventral (A,C–D,F–G) y dorsal (B,E,H). Dibujos interpretativos señalados por un apóstrofo con su letra correspondiente. (A) embrión en etapa 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (B) embrión en estadio 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (C) embrión en estadio 4 S. quadriscissus SMNS 54062; (D) postnatal 1 S. quadriscissus SMNS 51139; (E) posnatal \beta 2 Stenopterygius quadriscissus 50183; (F) posnatal 2 S. quadriscissus SMNS 81958; (G) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 81961; (H) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 80234. lw ala lateral, plf faceta palatina, ptr rama pterigoidea antimérica, qr bsf rama cuadrada, brida medial (basisfenoide), qr df rama cuadrada brida dorsal, qr qf rama cuadrada brida cuadrada, vor rama vomerina. Barra de escala (A–H) = 30 mm.

En el estadio embrionario 2, el dentario está bien osificado y dentígero, aunque en este estadio los dientes están muy sueltos en el surco alveolar. La fosa dentaria está vagamente presente en los embriones en etapa 3 y 4, más aún en la etapa posnatal 1, y está claramente definida a partir de la etapa posnatal 2 en adelante (Fig. 9E-H complementaria).

El esplenio es un elemento alargado que se estrecha ligeramente en su porción posterior y forma la mayor parte del lado medial de la mandíbula inferior. Su extremo anterior tiene procesos dorsales y ventrales que forman la sínfisis mandibular posterior. El proceso dorsal es aproximadamente un tercio de la longitud del ventral. El esplenio ya está bien osificado en la etapa embrionaria 3 (Fig. 9A complementaria). En la etapa posnatal 1, está completamente osificado con una textura superficial suave (Figura complementaria 9B). Desde el estadio posnatal 2 en adelante, las superficies mediales de las apófisis ventral dorsal y posterior se vuelven ásperas. Además, el proceso ventral muestra una faceta distinta para el esplenio contralateral. La superficie rugosa y la faceta ventral indican una articulación sinfisaria estrecha en estas etapas (Fig. 9C,D complementaria). Sin embargo, las facetas sinfisarias son menos evidentes en el estadio posnatal 1 y están ausentes en el estadio embrionario 3 (no se conservaron los esplenios en la vista medial en los embriones en estadio 4). La longitud relativa de los procesos dorsal y ventral es consistente a lo largo de la ontogenia.

El surangular es claramente visible en el estadio embrionario 2 y está bien osificado en relación con los elementos de la caja craneal y el techo del cráneo en el estadio embrionario 3 (Fig. 1). El surangular está casi completamente osificado perinatalmente y completamente osificado en la etapa posnatal 1 (Fig. 7A, G). La fosa surangular es visible en la etapa embrionaria 3, pero el agujero surangular lateral solo aparece después del nacimiento (Fig. 7E, G). Medialmente, la fosa glenoidea está bien definida en las etapas postnatales como una superficie cóncava, rugosa y bordeada anteriormente por una cresta prominente (Fig. 7B,C). Esta cresta se interpreta como el punto de inserción del músculo aductor mandibular externo (MAME). La fosa glenoidea no está definida en los embriones perinatales, sin embargo, la cresta para la inserción de MAME es visible en las etapas embrionarias 3 y 4 (Fig. 7A, E; proceso preglenoideo sensu42). La apófisis paracoronoides es aparente en individuos sexualmente maduros como una protuberancia justo por delante de la apófisis preglenoidea. En especímenes sexualmente maduros y estadios embrionarios 3 y 4, el proceso paracoronoides desciende ligeramente hacia el proceso preglenoideo; sin embargo, en los juveniles el proceso paracoronoides no desciende hacia el proceso preglenoideo, sino que los dos contactan directamente (Fig. 7B). Esto sugiere una fase de remodelación ósea en o alrededor del proceso paracoronoides del surangular en S. quadriscissus entre las etapas posnatales 1 y 2. Hay un agujero en la superficie medial del surangular ventral al proceso paracoronoides en todos los estadios posnatales. No encontramos evidencia de un hueso coronoides osificado en ninguna etapa.

Surangulares en vista medial (A–C) y lateral (D,E,G) y angulares en vista medial (D,F,H) de especímenes seleccionados de Stenopterygius. Dibujos interpretativos señalados por un apóstrofo con su letra correspondiente. (A) embrión en estadio 4 S. quadriscissus SMNS 81961; (B) postnatal 2 S. quadriscissus SMNS 51551; (C) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 81961; (D) S. quadriscissus sexualmente maduro SMNS 80234; (E) embrión en estadio 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (F) embrión en etapa 3 S. quadriscissus SMNS 80234; (G) postnatal 1 S. quadriscissus SMNS 51139; (H) postnatal 1 S. quadriscissus SMNS 51139. faceta angular anf, faceta articular arf, gl glenoide, pcop proceso paracoronoides, pgl proceso preglenoideo (inserción MAME), safl foramen surangular lateral, safm foramen surangular medial, safs fosa surangular, sanf surangular faceta. Barra de escala: (A–H) = 30 mm.

Posteromedialmente, el angular tiene una faceta cuadrangular para el surangular. La faceta surangular es una depresión bordeada por márgenes definidos ventral y anteriormente (Fig. 7D, F, H).

No pudimos evaluar si la extensión anterior de la exposición lateral de los cambios surangulares sobre la ontogenia debido al desplazamiento tafonómico y la distorsión. El grado de exposición posterior del angular parece ser consistente sobre la ontogenia. El angular está presente en la etapa embrionaria 2, relativamente bien osificado en la etapa 3 y completamente osificado desde la etapa posnatal 1 en adelante (Fig. 7D, F, H). La morfología de la faceta surangular es consistente en todas las etapas. En el estadio embrionario 3, la faceta surangular ya es visible de manera prominente y el margen ventral también está definido; sin embargo, el margen anterior del angular está menos desarrollado (Fig. 7F).

El prearticular forma parte de la superficie posteromedial del maxilar inferior. Entra en contacto con el surangular lateralmente, el articular posterolateralmente, el angular ventromedialmente y el esplenio anteromedialmente. El prearticular es un elemento alargado, que es más profundo en su punto medio, formando una proyección dorsal y se estrecha en la parte anterior y posterior. Anteromedialmente, el prearticular tiene una faceta en forma de V para el esplenio y postero-ventromedialmente una faceta alargada para el angular (Fig. 10F-J complementaria). Esta morfología es bastante consistente durante la ontogenia, aunque la protuberancia medial es menos evidente en la etapa de madurez sexual (Figura complementaria 10J). Al igual que los otros elementos dérmicos del maxilar inferior, el prearticular está bastante bien osificado en el estadio embrionario 3 y completamente osificado en el estadio posnatal 1. Su centro de osificación está en una posición central justo por detrás de la faceta esplénica. Las facetas en el prearticular, especialmente la faceta esplenial, ya son fácilmente discernibles en los estadios embrionarios 3 y 4. En el estadio 3, existe una clara diferencia en la osificación entre la faceta esplenial y el resto del elemento. En la etapa 4, el prearticular se osifica de manera uniforme, pero las líneas de osificación originales indican claramente la faceta en forma de V. Las líneas de osificación desaparecen después del nacimiento. En algunas muestras posnatales (p. ej., SMNS 50003, SMNS 51139), los límites de las facetas están marcados por crestas, siendo la cresta de la faceta angular la más prominente. En especímenes sexualmente maduros, solo la cresta angular permanece distinta.

El articular es un elemento redondeado colocado en el lado posteromedial de la mandíbula inferior y que contribuye al margen posterior de la cavidad glenoidea, formando una faceta distinta para la articulación con el cóndilo cuadrado. El articular está bien osificado en todas las etapas posnatales, pero no está bien osificado en las etapas embrionarias 3 y 4 (Figura complementaria 10A-E). La faceta glenoidea está marcada por una cresta en especímenes postnatales, pero no se ve en material embrionario. En especímenes postnatales, el lado medial del articular muestra una gran superficie convexa y un claro aumento en la profundidad posteroventralmente, formando la faceta prearticular (Figura complementaria 10C-E). En un individuo sexualmente maduro (SMNS 80234), la superficie medial convexa se divide en dos mitades. Esta parece ser una característica genuina, no alterada por la deformación, pero no se observa en otros especímenes sexualmente maduros, en los que la morfología es similar a la del estadio 2 posnatal.

Los primeros ceratobranquiales emparejados (CB1) son delgados y ligeramente curvados, y suelen ser los únicos elementos visibles en la vista ventral. Sin embargo, al menos un S. quadriscissus sexualmente maduro (SMNS 50165), y uno posnatal 2? el espécimen de S. triscissus (SMNS 58276) también conserva un cuerpo hioides osificado (Figura complementaria 11C,E). El cuerpo hioides es un elemento redondo con bordes laterales aplanados, similar al de Hauffiopteryx typicus43,44. Además, identificamos tentativamente la presencia del cuerpo hioides en un embrión en etapa 4, lo que indica que el elemento está completamente osificado perinatalmente (Fig. 11F complementaria). En el embrión en etapa 4, el cuerpo hioides sobresale centralmente y es muy plano alrededor de los bordes, algo que no se observa en las etapas posnatales. Esto podría deberse al patrón de osificación del elemento. La presencia de cuerpos hioides osificados en Stenopterygius es inesperada, pero este elemento puede perderse tafonómicamente con facilidad debido a su tamaño y conexión suelta con otros elementos. Además, se pasa por alto fácilmente ya que no tiene una forma demasiado característica. Es posible que un cuerpo hioides osificado esté más ampliamente distribuido dentro de los ictiosauromorfos de lo que se informó anteriormente.

Los CB1 se observan desde el estadio embrionario 3 en adelante, con pocos cambios morfológicos sobre la ontogenia (Fig. 11A-E complementaria). En el espécimen SMNS 50165 sexualmente maduro, los ceratobranquiales están en contacto con el cuerpo hioides, mientras que este no es el caso en el posnatal. 2 espécimen SMNS 58276. No está claro si la conexión en la etapa de madurez sexual se debe a una mayor osificación porque el espécimen está ligeramente sobrepreparado. Según el espécimen juvenil, la conexión entre los ceratobranquiales y el cuerpo hioides era en gran parte cartilaginosa.

Dos especímenes sexualmente maduros de S. quadriscissus contienen un epipterigoide osificado (Fig. 11G-H complementaria). El epipterigoideo es un elemento alargado dorsoventralmente, que contiene una base ventral y una protuberancia en su sección media (Fig. 11H complementaria). La platina, que habría estado en contacto con el pterigoideo, se proyecta posteriormente. In vivo, el epipterigoideo se habría inclinado ligeramente hacia atrás (Fig. 11G complementaria). La protuberancia medial se proyecta ventromedialmente y probablemente contactó con una parte cartilaginosa u osificada del proótico. Dorsalmente, el epipterigoideo termina en una varilla estrecha, que contacta con el parietal.

A menudo se observa un epipterigoideo osificado en ictiosaurios basales, como Chaohusaurus brevifemoralis y Besanosaurus leptorhynchus, así como en Ichthyosaurus communis37,42,45,46. Como a menudo está oscurecido en las muestras montadas en losa, es difícil discernir qué tan variable es la osificación del epipterygoid en Stenopterygius. Como no identificamos ningún epipterigoideo en etapas inmaduras, es posible que la variación sea parcialmente ontogenética, pero dudamos en afirmarlo con certeza.

Reconocemos la importancia de etapas de referencia bien definidas para la evaluación de la madurez esquelética y proponemos tres etapas posnatales basadas en el tamaño y la morfología craneal. Sin embargo, existe cierta superposición entre postnatal 1 y 2 alrededor de 300 mm de longitud de la mandíbula y alrededor de 400 mm de longitud entre postnatal 2 e individuos sexualmente maduros (Tabla S1; estados de carácter explicados en el archivo complementario S2).

Las características morfológicas más importantes que difieren entre las etapas posnatales son las siguientes: Dermatocráneo: lagrimal: paredes de la depresión medial subdesarrolladas en las etapas posnatales 1 y 2, bien desarrolladas en individuos sexualmente maduros; yugal: más semilunar/parabólico + abultamiento posterior colocado en la rama dorsal en especímenes posnatales 1, yugal muy angular, abultamiento posterior en línea con la rama horizontal en individuos sexualmente maduros, estadio posnatal 2 intermedio; escamoso: los bordes posterior y dorsal forman un ángulo obtuso en las etapas posnatales 1 y 2 y forman un ángulo más recto en especímenes sexualmente maduros; frontal—proceso anterior al foramen parietal subdesarrollado en la etapa posnatal 1, bien desarrollado en la etapa de madurez sexual, etapa posnatal 2 intermedia; frontal: conexión interfrontal débil en las etapas posnatales 1 y 2, bien conectada o fusionada en especímenes sexualmente maduros; parietal: plataforma triangular dorsal presente en la etapa posnatal 1, vagamente presente en la etapa posnatal 2 y ausente en la etapa de madurez sexual; parietal: plataforma parietal posterior ausente en la etapa posnatal 1, presente pero no delineada anteriormente en la etapa posnatal 2, bien desarrollada y delineada en individuos sexualmente maduros; pterigoideo: ala lateral dirigida más anteriormente y, a veces, no confluente con la rama anterior en los especímenes posnatales 1 y 2, dirigida más lateralmente en la etapa de madurez sexual; surangular: proceso preglenoideo y paracoronoides cercano a la confluencia en la etapa posnatal 2, claramente separados en otras etapas.

Condrocráneo: cóndilo basioccipital rugoso en comparación con el área extracondílea en el estadio posnatal 1; área extracondílea y cóndilo lisos en individuos postnatales 2 y sexualmente maduros5; clavija basioccipital delgada y alargada en las etapas posnatales 1 y 2, gruesa y ensanchada en individuos sexualmente maduros5; supraoccipital: facetas exoccipitales dirigidas ventralmente en las etapas posnatales 1 y 2, a menudo dirigidas más lateroventralmente en especímenes sexualmente maduros5.

Todos los elementos craneales están en contacto en la etapa posnatal 1. Las articulaciones en bufanda y escalonadas que involucran las articulaciones posorbitaria-escamosa-supratemporal, posorbitaria-yugal, prefrontal-posfrontal y toda la mandíbula inferior lateral a menudo se fusionan en esta etapa. Las articulaciones nasales posteriores, así como todas las articulaciones que involucran al maxilar superior, permanecen abiertas y siempre muestran una línea de sutura escalonada distintiva (Fig. 1). Entre los cierres de sutura, solo la articulación posorbital yugal en raras ocasiones se fusiona sin una línea de sutura perceptible. Las articulaciones a tope a lo largo de la línea media del cráneo permanecen abiertas en las etapas posnatales 1 y 2 (Fig. 1), pero a menudo se fusionan alrededor de la madurez sexual. La conexión de las articulaciones nasales posteriores y la articulación maxilar yugal también parecen más estrechas en especímenes sexualmente maduros, aunque la fusión es rara, especialmente del maxilar superior (Fig. 1).

La posición filogenética de Ichthyosauromorpha aún no ha sido resuelta, aunque todos los análisis recientes favorecen una posición diápsida o incluso sauropsida47,48,49. Podría decirse que la filogenia del endogrupo se resuelve mejor con el consenso general de la monofilia de los clados principales, pero con poco consenso del endogrupo50,51,52. Esta falta de consenso podría verse exacerbada por el uso de caracteres ontogenéticamente variables.

Encontramos que los caracteres relacionados con el contacto elemento-elemento son consistentes sobre la ontogenia posnatal en Stenopterygius, aunque se debe tener precaución con respecto a la alteración tafonómica y preparatoria. Sin embargo, notamos que algunos caracteres filogenéticos de uso común muestran una variación ontogenética. Por ejemplo, todas las etapas ontogenéticas se caracterizan por un yugal53 "semilunar o en forma de j", sin embargo, hay un claro cambio de forma de semilunar a en forma de j sobre la ontogenia que afecta la puntuación del carácter 31 de la ref.53. Los análisis posteriores deben reconocer la variabilidad ontogenética de este personaje en Stenopterygius y potencialmente en otros ictiosaurios estrechamente relacionados. Otros elementos circunorbitales parecen menos afectados por la ontogenia; sin embargo, el posorbital semilunar de S. quadriscissus muestra un proceso muy pequeño para el escamoso, que no es visible en el material articulado. Esta faceta puede afectar potencialmente la puntuación en otros ictiosaurios (probablemente más primitivos), ya que estos podrían tener una forma trirradiada de forma aislada, pero aparecer semilunar cuando se articulan con el escamoso. Algunos especímenes sexualmente maduros de S. quadriscissus tienen un pronunciado proceso descendente en el borde posterior del escamoso54; este proceso no es tan evidente en las otras etapas posnatal y prenatal. Sin embargo, esto solo es visible en los escamosos aislados, no en la articulación. Dos caracteres pertenecientes al parietal son ontogenéticamente variables en S. quadriscissus: el tamaño relativo del proceso supratemporal y la plataforma parietal52,55. El proceso supratemporal se vuelve relativamente más corto durante la ontogenia prenatal después de la osificación de la plataforma parietal; posnatalmente se alarga de nuevo en relación con el cuerpo principal del parietal. La plataforma parietal se origina después del nacimiento y solo es prominente al final de la ontogenia (etapas posnatal 2 y de madurez sexual). Es plausible que la presencia y prominencia de la plataforma parietal sea ontogenéticamente variable en otros ictiosaurios, especialmente alrededor de la base de Ophthalmosauridae39,41. Pocos caracteres filogenéticos pertenecen a los elementos palatinos, pero uno que podría confundirse debido al cambio ontogenético en S. quadriscissus es la dirección de proyección del ala lateral de la rama palatina del pterigoideo. El ala lateral está claramente proyectada anterolateralmente en todas las etapas inmaduras, pero la proyección puede definirse como lateral (o incluso posterolateral) en algunos especímenes sexualmente maduros. Además, el ala lateral en etapas inmaduras a menudo no confluye con el resto de la rama anterior del pterigoideo y muestra lo que se define como un proceso pospalatino. El proceso pospalatino evita que el palatino contribuya a la fenestra subtemporal y, a menudo, se usa como un carácter51. En cuanto a la morfología del maxilar inferior, se ha utilizado como fuente de caracteres filogenéticos el lado posterodorsal del surangular, específicamente la presencia y prominencia del “proceso coronoides”52. Sin embargo, las definiciones del personaje varían. Originalmente denotaba el proceso del surangular en la posición de la coronoides ausente (la ausencia de un hueso coronoides es muy común o equívoca en los ictiosaurios)56. Más tarde se modificó para describir solo la morfología de una coronoides (si está presente)52. En nuestra opinión, "apófisis coronoides" es demasiado vago: en los euictiosaurios, hay dos procesos a los que puede referirse el término apófisis coronoides: la apófisis preglenoidea y la apófisis paracoronoides41,42. El proceso paracoronoides (si está presente) es la protuberancia en la surangular anterior a la cavidad glenoidea; el proceso se encuentra cerca y posiblemente homólogo al proceso coronoides original42. El proceso preglenoideo es el proceso puntiagudo que bordea anteriormente el glenoideo, que sirve como unión ventral del MAME (aductor mandibular externo). En S. quadriscissus, tanto la apófisis preglenoidea como la paracoronoidea están presentes durante toda la ontogenia. Sin embargo, si bien están claramente separados perinatalmente y en la etapa de madurez sexual, están cerca de confluir en la etapa posnatal 2. Por lo tanto, la confluencia de los dos procesos no debe usarse como un carácter en análisis futuros debido a esta complicada trayectoria ontogenética. La confluencia de los dos procesos se observa en adultos Platypterygius australis38, pero la presencia de un proceso preglenoideo distinto es posiblemente ontogenéticamente variable en Acamptonectes densus57.

Los embriones fósiles están bien documentados en Ichthyosauriformes14,15,16,17,22,32,58,59,60,61. Sin embargo, el material craneal se ha descrito o representado solo para unos pocos, sobre todo Platypterygius australis32. El estado de osificación de ese embrión es muy comparable al estadio 4 de Stenopterygius, con un dermatocráneo bien osificado, incluido el techo del cráneo, y un condrocráneo menos osificado y más rugoso32. Los elementos palatinos estaban ligeramente menos osificados en los bordes del hueso en comparación con el resto del dermatocráneo, lo que es comparable al retraso en la osificación de la dermis del paladar en Stenopterygius32. Otros dos taxones con cráneos embrionarios bien representados, aunque menos discutidos, son Chaohusaurus brevifemoralis y Leptonectes cf. tenuirostris15,17. En ambos casos, el dermatocráneo es visible y tiene un grado de osificación comparable al estadio 4 Stenopterygius. Se ha informado de un embrión de Ichthyosaurus somersetensis que se encuentra claramente en una etapa temprana de osificación, posiblemente comparable a la etapa 1 o 2 de Stenopterygius18. Sin embargo, su anatomía no ha sido bien descrita.

En general, el cráneo está muy osificado al nacer en Stenopterygius quadriscissus, presumiblemente relacionado con la necesidad de moverse inmediatamente y alimentarse de forma independiente. Las regiones apendiculares también muestran un alto grado de osificación, a excepción de las falanges más distales, y la osificación tardía del periostio anterior en el dedo II6,7. Por lo tanto, no hay evidencia osteológica de que los recién nacidos requieran cuidados parentales extensos después del parto. La ausencia de atención posparto se ve respaldada por diferencias ontogenéticas en la dieta3. Entre otros taxones de ictiosaurios, la osificación dermatocraneal general es alta en individuos perinatales y neonatales15,17,32,58.

A pesar de la alta osificación dermatocraneal al nacer, la osificación sigue siendo relativamente débil cerca de la línea media craneal en S. quadriscissus. Esto se demuestra mejor con un embrión asociado con SMNS 54064, en el que el parietal, el frontal y el nasal permanecen articulados en una vista ventral, con las suturas completamente cerradas (Figs. 1 y 5I). Los huesos no están rotos a lo largo de la línea media, lo que indica que la articulación con el hueso contralateral es sustancialmente más débil que la conexión con los huesos del mismo lado del cráneo. Además, en montajes en losa, los techos craneales desarticulados en la línea media, con el lado izquierdo o derecho visible en vista lateral y el elemento contralateral en vista dorsal es bastante común entre los juveniles (etapas postnatales 1 y 2), pero raro en individuos sexualmente maduros. Por lo tanto, las suturas de la línea media del cráneo aún son débiles en la mayoría de los juveniles, pero se establecen alrededor de la madurez sexual e incluso pueden obliterarse en individuos viejos (p. ej., S. aaleniensis—SMNS 9069953; S. quadriscissus SMNS 58881 (solo el frontal)). Esto es mejor visible en la morfología del frontal, en particular el proceso anterior al agujero parietal. También se informó que las suturas de la línea media estaban subdesarrolladas en la tribuna de un espécimen subadulto actualmente referido como Muiscasaurus catheti62. Presumimos que la osificación débil de la línea media funciona para prevenir el daño al cráneo embrionario durante el nacimiento, similar en función a las fontanelas craneales en los mamíferos (Fig. 8). Las fontanelas no son infrecuentes en los saurópsidos ovíparos, por lo que a veces la conexión de la línea media frontal es estrecha al nacer, mientras que la conexión de la línea media parietal permanece abierta35,63,64,65. Si bien esta morfología no es exclusiva de los ictiosaurios66,67, el cierre tardío de la línea media del frontal sería por tanto una adaptación osteológica a la viviparidad en el clado.

Representación esquemática del techo del cráneo embrionario en el tracto reproductivo posterior. El cráneo embrionario está orientado en la posición más común (primer nacimiento de la cola), indicado por la flecha sobre el dibujo (A = anterior, P = posterior). El área de la fontanela se indica en blanco. Las flechas indican el posible movimiento de las dos mitades del techo del cráneo durante las contracciones del parto. área de fontanela FA, tracto reproductivo materno MRT, foramen parietal PF, fenestra temporal superior UTF.

McGowan, C. Crecimiento diferencial en tres ictiosaurios: Ichthyosaurus communis, I. breviceps y Stenopterygius quadriscissus (Reptilia, Ichthyosauria). Ciencias de la vida contribución Museo R. Ontario 93, 1–21 (1973).

Google Académico

Dick, DG & Maxwell, EE Reducción dental ontogenética en Stenopterygius quadriscissus (Reptilia: Ichthyosauria): alometría negativa, cambios en la tasa de crecimiento y senescencia temprana de la lámina dental. PLoS ONE 10, 1–14 (2015).

Google Académico

Dick, DG, Schweigert, G. & Maxwell, EE Ontogenia del nicho trófico y paleoecología de los primeros Toarcian Stenopterygius (Reptilia: Ichthyosauria). Paleontología 59, 423–431 (2016).

Google Académico

Johnson, R. Criterios independientes del tamaño para estimar la edad relativa y las relaciones entre los parámetros de crecimiento en un grupo de reptiles fósiles (Reptilia: Ichthyosauria). Poder. J. Ciencias de la Tierra. 14, 1916-1924 (1977).

ANUNCIOS Google Académico

Miedema, F. & Maxwell, EE Ontogenia de la caja craneana en Stenopterygius (Reptilia, Ichthyosauria) del Jurásico Inferior de Alemania. J. Vertebr. Paleontol. 39, e1675164 (2019).

Google Académico

Caldwell, MW Patrones de osificación de las extremidades del ictiosaurio Stenopterygius, y una discusión sobre la fila tarsal proximal de los ictiosaurios y otros reptiles neodiápsidos. Zool. J. Linn. Soc. 120, 1–25 (1997).

Google Académico

Maxwell, EE, Scheyer, TM y Fowler, DA Una perspectiva evolutiva y de desarrollo sobre la pérdida de regionalización en las extremidades de los ictiosaurios derivados. Geol. revista 151, 29–40 (2014).

ANUNCIOS Google Académico

Maxwell, EE Desentrañando las influencias del desarrollo de las aletas de los tejidos blandos en la variación del esqueleto utilizando un taxón extinto. Exp. J. Zool. Parte B Mol. desarrollo Evol. 318, 545–554 (2012).

Google Académico

Maxwell, EE Nuevas métricas para diferenciar especies de Stenopterygius (Reptilia: Ichthyosauria) del Jurásico Inferior del Sudoeste de Alemania. J. Paleontol. 86, 105–115 (2012).

Google Académico

Houssaye, A., Scheyer, TM, Kolb, C., Fischer, V. y Martin Sander, P. Una nueva mirada a la microanatomía e histología de los huesos largos de los ictiosaurios: implicaciones para su adaptación a una vida acuática. PLoS ONE 9, 1–10 (2014).

Google Académico

McGowan, C. Una revisión de los ictiosaurios del Jurásico Inferior de Alemania con descripciones de dos nuevas especies. Paleontogr. Abteilung A 166, 93–135 (1979).

Google Académico

Jones, MEH, Curtis, N., Fagan, MJ, O'Higgins, P. & Evans, SE Anatomía del tejido duro de las articulaciones craneales en Sphenodon (Rhynchocephalia): suturas, cinesis y mecánica del cráneo. Paleontol. Electrón. 14, 1–92 (2011).

Google Académico

Griffin, CT y col. Evaluación de la madurez ontogenética en reptiles saurios extintos. Biol. Rev. https://doi.org/10.1111/brv.12666 (2020).

Artículo PubMed Google Académico

Dal Sasso, C. & Pinna, G. Besanosaurus leptorhynchus n. gen. norte. sp. Un nuevo ictiosaurio shastasáurido del Triásico medio de Besano (Lombardía, norte de Italia). Paleontología. Lomb. Nuevo Ser. 4, 1–22 (1996).

Google Académico

Lomax, DR & Massare, JA Los primeros Leptonectes (Reptilia: Ichthyosauria) informados con embriones asociados, de Somerset, Inglaterra. Paludicola 8, 263–276 (2012).

Google Académico

Klein, N., Schmitz, L., Wintrich, T. & Sander, PM Un nuevo ictiosaurio cymbospondylid (Ichthyosauria) del Triásico Medio (Anisian) de las Montañas Augusta, Nevada, EE. UU. Sistema J. Paleontol. 18, 1–25 (2020).

Google Académico

Motani, R., Jiang, DY, Tintori, A., Rieppel, O. & Chen, GB Origen terrestre de la viviparidad en reptiles marinos del Mesozoico indicado por fósiles embrionarios del Triásico temprano. PLoS ONE 9, e88640 (2014).

ADS PubMed PubMed Central Google Académico

Deeming, DC, Halstaed, LB, Manabe, M. & Unwin, DM Un embrión de ictiosaurio del Bajo Lias (Jurásico: Hettangiano) de Somerset, Inglaterra, con comentarios sobre la biología reproductiva de los ictiosaurios. En Vertebrate Fossils and the Evolution of Scientific Concepts (ed. Sarjeant, WAS) 423–442 (Routledge, 1995).

Google Académico

Ferguson, MWJ Biología reproductiva y embriología de los cocodrilos. En Biology of the Reptilia (eds Gans, C. et al.) 329–491 (Wily Interscience, 1985).

Google Académico

Motani, R., Rothschild, BM y Wahl, W. Globos oculares grandes en ictiosaurios buceadores. Hermano común 32, 747 (1999).

Google Académico

Rieppel, O. Estudios sobre formación esquelética en reptiles v. Patrones de osificación en el esqueleto de Alligator mississippiensis DAUDIN (Reptilia, Crocodylia). Zool. J. Linn. Soc. 109, 301–325 (1993).

Google Académico

Böttcher, R. Nuevos conocimientos sobre la biología reproductiva de los ictiosaurios (reptilia). Contribuciones de Stuttgart a Naturkd. B (1990).

Rieppel, O. Estudios sobre la formación del esqueleto en reptiles. tercero Patrones de osificación en el esqueleto de Lacerta vivipara Jacquin (Reptilia, Squamata). Fieldiana Zool. 68, 1–25 (1992).

Google Académico

Rieppel, O. Estudios sobre la formación del esqueleto en reptiles: Patrones de osificación en el esqueleto de Chelydra serpentina (Reptilia, Testudines). J. Zool. 231, 487–509 (1993).

Google Académico

Danielson, SC & Sheil, CA Patrones de condrificación y osificación en el cráneo de Graptemys pseudogeographica, la tortuga de mapa falso (Emydidae). J. Morphol. 278, 1739-1753 (2017).

Académico de Google de PubMed

Montero, R., Gans, C. & Lions, M. Desarrollo embrionario del esqueleto de Amphisbaena darwinian heterozonata (Squamata: Amphisbaenidae). J. Morphol. 239, 1–25 (1999).

Académico de Google de PubMed

Polachowski, KM & Werneburg, I. Desarrollo embrionario y óseo tardío del cráneo en Bothropoides jararaca (Serpentes, Viperidae). Zoología 116, 36–63.

Académico de Google de PubMed

Ollonen, J., Da Silva, FO, Mahlow, K. & Di-Poï, N. Desarrollo del cráneo, patrón de osificación y forma adulta en el organismo modelo de lagarto emergente Pogona vitticeps: un análisis comparativo con otros escamosos. Frente. Fisiol. 9, 1–26 (2018).

Google Académico

Wake, MH & Hanken, J. Desarrollo del cráneo de Dermophis mexicanus (anfibios: Gymnophiona), con comentarios sobre la cinesis del cráneo y las relaciones anfibias. J. Morphol. 173, 203–223 (1982).

Académico de Google de PubMed

Hanken, J. & Hall, BK Variación y sincronización de la secuencia de osificación craneal del sapo vientre de fuego oriental, Bombina orientalis (Amphibia, Discoglossidae). J. Morphol. 182, 245–255 (1984).

Académico de Google de PubMed

Martín, JE et al. Stenopterygiids del Toarcian inferior de Beaujolais y un contexto quimioestratigráfico para la preservación de ictiosaurios durante el evento anóxico oceánico del Toarcian. Geol. Soc. largo Especificaciones. publ. 514, 153–172 (2021).

ANUNCIOS Google Académico

Kear, BP & Zammit, M. Restos fetales en el útero del ictiosaurio Platypterygius del Cretácico: Implicaciones ontogenéticas para la eficacia del estado del carácter. Geol. revista 151, 71–86 (2013).

ANUNCIOS Google Académico

Wahl, WR Estructuras de glándulas de sal identificadas en un ictiosaurio del Jurásico tardío, Ophthalmosaurus natans. Paludicola 8, 252–262 (2012).

Google Académico

Massare, JA, Wahl, WR & Lomax, DR Estructuras nasales en Ichthyosaurus y otros ictiosaurios del Jurásico Temprano como precursores de una naris completamente subdividida. Paludicola 13, 128–139 (2021).

Google Académico

Fabbri, M. et al. El techo del cráneo rastrea el cerebro durante la evolución y el desarrollo de los reptiles, incluidas las aves. Nat. Ecol. Evol. 1, 1543–1550 (2017).

Académico de Google de PubMed

Marek, RD, Moon, BC, Williams, M. & Benton, MJ El cráneo y el endocráneo de un ictiosaurio del Jurásico Inferior basado en reconstrucciones digitales. Paleontología 58, 723–742 (2015).

Google Académico

McGowan, C. La morfología craneal de los ictiosaurios latipinados del Liásico Inferior de Inglaterra. Toro. Hermano Museo Nat. hist. Geol. 24, 5–49 (1973).

Google Académico

Kear, BP Morfología craneal de Platypterygius longmani Wade, 1990 (Reptilia: Ichthyosauria) del Cretácico Inferior de Australia. Zool. J. Linn. Soc. 145, 583–622 (2005).

Google Académico

Zverkov, NG & Jacobs, ML Revisión de Nannopterygius (Ichthyosauria: Ophthalmosauridae): La reevaluación del holotipo 'inaccesible' resuelve una maraña taxonómica y revela un oscuro linaje de oftalmosáuridos con una amplia distribución. Zool. J. Linn. Soc. 191, 1–48 (2020).

Google Académico

Zverkov, NG & Efimov, VM Revisión de Undorosaurus, un misterioso ictiosaurio del Jurásico Superior del Reino Boreal. Sistema J. Paleontol. 17, 1–31 (2019).

Google Académico

Moon, BC & Kirton, AM Ictiosaurios del Jurásico medio y superior británico Parte 1, Ophthalmosaurus. Monogr. Paleontogr. Soc. 170, 1–84 (2016).

Google Académico

Bindellini , G. , Wolniewicz , AS , Miedema , F. , Scheyer , TM & Dal Sasso , C. Anatomía craneal de Besanosaurus leptorhynchus Dal Sasso & Pinna, 1996 (Reptilia: Ichthyosauria) de la Formación Besano del Triásico Medio del Monte San Giorgio, Italia/Suiza: Implicaciones taxonómicas y paleobiológicas. PeerJ 9, e11179 (2021).

PubMed PubMed Central Google Académico

Motani, R. et al. Ausencia de ictiosaurios que se alimentan por succión y sus implicaciones para la paleoecología mesopelágica triásica. PLoS ONE 8, e66075 (2013).

ADS PubMed PubMed Central Google Académico

Maxwell, EE & Cortés, D. Una revisión del ictiosaurio Hauffiopteryx del Jurásico Temprano (Reptilia: Ichthyosauria), y descripción de una nueva especie del suroeste de Alemania. Paleontol. Electrón. 23, 1–43 (2020).

Google Académico

Maisch, MW y Matzke, AT Mykadocephalus gracilirostris n. gen., n. sp., un nuevo ictiosaurio del Grenzbitumenzone (Anisiense-Ladiniense) de Monte San Giorgio (Suiza). Paläontol. Z. 71, 267–289 (1997).

Google Académico

Yin, Y., Ji, C. & Zhou, M. La anatomía del paladar en el Triásico Temprano Chaohusaurus brevifemoralis (Reptilia: Ichthyosauriformes) basada en reconstrucción digital. PeerJ https://doi.org/10.7717/peerj.11727 (2021).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Neenan, JM, Klein, N. & Scheyer, TM Origen europeo de los reptiles marinos placodontos y la evolución de la dentición aplastante en Placodontia. Nat. común https://doi.org/10.1038/ncomms2633 (2013).

Artículo PubMed Google Académico

Müller, J. Pérdida temprana y retorno múltiple de la arcada temporal inferior en reptiles diápsidos. Naturwissenschaften 90, 473–476 (2003).

ANUNCIOS PubMed Google Académico

Wintrich, T., Scaal, M., Böhmer, C., Schellhorn, R. & Kogan, I. La evidencia paleontológica revela una evolución convergente de los tipos de articulaciones intervertebrales en los amniotas. ciencia Rep. https://doi.org/10.1038/s41598-020-70751-2 (2020).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Motani, R. Filogenia de la ictiopterigia. J. Vertebr. Paleontología. 19, 473–496 (1999).

Google Académico

Maisch, MW & Matzke, AT La ictiosauria. Stuttgart Contribución Nat. Geol. Serie B, 1-159 (2000).

Moon, BC Una nueva filogenia de ictiosaurios (Reptilia: Diapsida). Sistema J. Paleontol. https://doi.org/10.1080/14772019.2017.1394922 (2017).

Artículo Google Académico

Maxwell, EE, Fernández, MS & Schoch, RR Primeros restos de reptiles marinos diagnósticos del Aaleniano (Jurásico Medio): Un nuevo ictiosaurio del suroeste de Alemania. PLoS ONE 7, e41692 (2012).

ANUNCIOS CAS PubMed PubMed Central Google Académico

Fernandez, M. Redescripción y posición filogenética de Caypullisaurus (Ichthyosauria: Ophthalmosauridae). J. Paleontol. 81, 368–375 (2007).

Google Académico

Ji, C. et al. Filogenia de Ichthyopterygia incorporando descubrimientos recientes del sur de China. J. Vertebr. Paleontol. 36, e1025956 (2016).

Google Académico

Sander, PM Ictiosauria: su diversidad, distribución y filogenia organización general Los ictiosaurios se adaptaron al medio ambiente acuático. Paläontol. Z. 74, 1–35 (2000).

Google Académico

Fischer, V. et al. Nuevos ictiosaurios oftalmosáuridos del Cretácico inferior europeo demuestran una amplia supervivencia de los ictiosaurios a través del límite jurásico-cretácico. PLoS ONE 7, 1–23 (2012).

Google Académico

Lomax, DR, Larkin, NR, Boomer, I., Dey, S. & Copestake, P. El primer esqueleto de Ichthyosaurus communis neonato conocido: un espécimen redescubierto del Jurásico Inferior, Reino Unido. hist. Biol. 2963, 1–10 (2017).

Google Académico

Pardo Pérez, J. M. et al. Aletas posteriores inusuales de oftalmosáuridos (Reptilia: Ichthyosauria) provenientes del Oxford Clay (Jurásico Medio a Superior) de Inglaterra y de la Formación Zapata (Cretácico Inferior) del sur de Chile. Summ. B. 1st Meet. Chil. Vertebr. Paleontol. Santiago Chile 21 (2017).

Brinkmann, W. Un mixosaurio (Reptilia, Ichthyosauria) con embriones de la zona bituminosa fronteriza (Triásico Medio) del Monte San Giorgio (Suiza, Cantón Ticino). Eclogae Geol Helv 89, 1321-1344 (1996).

Google Académico

Maxwell, EE & Caldwell, MW Primer registro de nacidos vivos en ictiosaurios del Cretácico: Cerrando una brecha de 80 millones de años. proc. R. Soc. B Biol. ciencia 270, S104–S107 (2003).

Google Académico

Paramo-Fonseca , ME , Guerrero , JG , Benavides-Cabra , CD , Bernal , SP & Castañeda-Gomez , AJ Un espécimen de referencia de Muiscasaurus cathethi del Aptiano Superior de Villa de Leiva, Colombia: nuevas características anatómicas e implicaciones filogenéticas. Cretáceo. Res. https://doi.org/10.1016/j.crests.2020.104685 (2020).

Artículo Google Académico

Rieppel, O. El cráneo en una cría de Sphenodon punctatus. J. Herpetol. 26, 80–84 (1992).

Google Académico

Chapelle, KEJ, Fernandez, V. & Choiniere, JN Las secuencias de osificación craneal in-ovo conservadas de saurios existentes permiten estimar las etapas de desarrollo embrionario de los dinosaurios. ciencia Rep. https://doi.org/10.1038/s41598-020-60292-z (2020).

Artículo PubMed PubMed Central Google Académico

Scheyer, TM et al. Colobops: un reptil rhynchocephalian juvenil (Lepidosauromorpha), no un arcosauromorfo diminuto con una mordida inusualmente fuerte. R. Soc. Ciencia abierta. 7, 192179 (2020).

ADS PubMed PubMed Central Google Académico

Hernández-Jaimes , C. , Jerez , A. & Ramírez-Pinilla , MP Desarrollo embrionario del cráneo de la lagartija andina Ptychoglossus bicolor (Squamata, Gymnophthalmidae). J. Anat. Rev. 221, 285–302 (2012).

PubMed PubMed Central Google Académico

Fernández, V. et al. Evidencia de diversidad de huevos en la evolución escamosa de embriones anguimorfos del Cretácico. PLoS ONE 10, e0128610 (2015).

PubMed PubMed Central Google Académico

Descargar referencias

Los autores quieren agradecer a Rolf Hauff (MHH) e Ingmar Werneburg (GPIT) por su ayuda en las visitas de recolección. Los autores quieren agradecer a Rainer Schoch, Gabriela Sobral, Eudald Mujal-Grané, Sam Cooper, Raphael Moreno e Iuna-LeGouëllec-Frohnmaier (todos SMNS) por la fructífera discusión. FM quiere agradecer especialmente a Lene Liebe Delsett (NHMO) por los repetidos debates sobre el hioides de los ictiosaurios ya Nicole Klein (SIPG/PIMUZ) por los debates en curso sobre la reproducción de los ictiosaurios. Los autores quieren agradecer a Lene Liebe Delsett y Nikolay Zverkov por sus útiles y constructivas críticas como revisores de la versión original del manuscrito.

Financiamiento de acceso abierto habilitado y organizado por Projekt DEAL.

Museo Estatal de Historia Natural de Stuttgart, Rosenstein 1, 70191, Stuttgart, Alemania

Feiko Miedema y Erin E. Maxwell

Departamento de Paleontología, Universidad de Hohenheim, Schloss Hohenheim 1 A, 70599, Stuttgart, Alemania

Feiko Miedema

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

También puede buscar este autor en PubMed Google Scholar

FM diseñó el estudio, analizó los datos, conceptualizó las cifras y escribió y revisó el manuscrito. EEM diseñó el estudio, analizó los datos y revisó el manuscrito.

Correspondencia a Feiko Miedema.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

Springer Nature se mantiene neutral con respecto a los reclamos jurisdiccionales en mapas publicados y afiliaciones institucionales.

Acceso abierto Este artículo tiene una licencia internacional Creative Commons Attribution 4.0, que permite el uso, el intercambio, la adaptación, la distribución y la reproducción en cualquier medio o formato, siempre que se otorgue el crédito correspondiente al autor o autores originales y a la fuente. proporcionar un enlace a la licencia Creative Commons e indicar si se realizaron cambios. Las imágenes u otro material de terceros en este artículo están incluidos en la licencia Creative Commons del artículo, a menos que se indique lo contrario en una línea de crédito al material. Si el material no está incluido en la licencia Creative Commons del artículo y su uso previsto no está permitido por la regulación legal o excede el uso permitido, deberá obtener el permiso directamente del titular de los derechos de autor. Para ver una copia de esta licencia, visite http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/.

Reimpresiones y permisos

Miedema, F., Maxwell, EE Variación ontogenética en el cráneo de Stenopterygius quadriscissus con énfasis en el desarrollo prenatal. Informe científico 12, 1707 (2022). https://doi.org/10.1038/s41598-022-05540-0

Descargar cita

Recibido: 19 Agosto 2021

Aceptado: 16 de diciembre de 2021

Publicado: 01 febrero 2022

DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-022-05540-0

Cualquier persona con la que compartas el siguiente enlace podrá leer este contenido:

Lo sentimos, un enlace para compartir no está disponible actualmente para este artículo.

Proporcionado por la iniciativa de intercambio de contenido Springer Nature SharedIt

BMC Ecología y Evolución (2023)

Al enviar un comentario, acepta cumplir con nuestros Términos y Pautas de la comunidad. Si encuentra algo abusivo o que no cumple con nuestros términos o pautas, márquelo como inapropiado.